Civita di Bagnoregio va ser fundada pels etruscs fa més de 2.500 anys. Antigament hi havia cinc portes de la ciutat per accedir a l'antic poble de Civita, actualment, en canvi, la Porta Santa Maria (també coneguda com a Porta Cava) és la principal porta d'entrada de la ciutat. També és possible entrar al poble de Civita des de la vall dels badlands a través d'un túnel excavat a la roca. El traçat de tot el poble és d'origen etrusco, basat en un sistema de carrers ortogonals cardo i decumanus segons l'ús etrusco i romà, mentre que tot el revestiment arquitectònic és d'origen medieval i renaixentista.

Hi ha nombrosos rastres de la civilització etrusca a Civita, especialment a la zona de San Francesco Vecchio : es va trobar una petita necròpolis etrusca al penya-segat situat a la zona de sota del Belvedere di San Francesco Vecchio. La cova de Sant Bonaventura (on es diu que Sant Francesc va guarir el petit Giovanni Fidanza, que després esdevingué Sant Bonaventura) és també una tomba de cambra etrusca. Els etruscs van fer de Civita (el nom original de la qual es desconeix) una ciutat florida, gràcies a la seva posició estratègica favorable al comerç i gràcies a la seva proximitat a les vies de comunicació més importants de l'època.

Molts vestigis de l'època etrusca són encara llocs suggeridors: l'anomenat Bucaione, per exemple, és un profund túnel que travessa la part més baixa de la ciutat i dóna accés a la vall dels badlands directament des de la població. En el passat, eren visibles moltes tombes de cambra. Van ser excavats a la base del penya-segat de Civita i les parets de toba properes i, al llarg dels segles, van ser destruïts per diversos despreniments de roques. De fet, els mateixos etruscs van haver d'afrontar problemes d'activitat sísmica i inestabilitat, com el terratrèmol del 280 aC. Quan els romans van arribar l'any 265 aC, es van ocupar i van dur a terme les obres de drenatge de les aigües pluvials i les obres de contenció dels rieres que van començar per primera vegada els etruscs.

Civita (o Ciutat) va ser el lloc de naixement de Sant Bonaventura, que va morir l'any 1274. La ubicació de la casa de la seva infància fa temps que ha caigut de la vora del penya-segat. Al segle xvi, Civita di Bagnoregio començava a decaure, quedant eclipsada pel seu antic suburbi Bagnoregio.[1]

A finals del segle xvii, el bisbe i el govern municipal es van veure obligats a traslladar-se a Bagnoregio a causa d'un gran terratrèmol que va accelerar la decadència del nucli antic. En aquella època, la zona formava part dels Estats Pontificis. Al segle xix, la ubicació de Civita di Bagnoregio s'estava convertint en una illa i el ritme de l'erosió es va accelerar a mesura que s'arribava a la capa d'argila sota la pedra a la zona on es troba el pont actual.

Civita di Bagnoregio continua com una ciutat petita però pròspera, fa poc que viu un renaixement turístic. La CNN el gener de 2020 va associar el "excés de turisme" amb la decisió de l'alcalde de cobrar una tarifa menor per l'entrada, la qual cosa va augmentar la publicitat i, posteriorment, l'assistència. CNN també va assenyalar que la ciutat tenia més habitants felins que els seus 12 habitants humans.[2]

L'únic accés és una passarel·la des de la població propera, amb un peatge d'1,50 € introduït l'any 2013 i augmentat l'agost de 2017 fins a 3 € els dies feiners i 5 € els diumenges i festius.[3] Civita va tenir 40.000 visitants el 2010, i es va estimar que va atreure 850.000 visitants el 2017.[3] A causa del peatge, es van abolir els impostos comunals a Civita i Bagnoregio proper, fent de Bagnoregio l'única ciutat sense impostos comunals.[3]