El transbordador fou una idea de 1926 de l'arquitecte Carles Buïgas, qui —amb motiu de l'Exposició Internacional de Barcelona de 1929— volia crear un sistema per connectar ràpidament els pavellons de Montjuïc amb la zona porturària de la ciutat. Per manca de capital financer, les obres es van retardar i no va ser finalitzat a temps per a l'exposició.[1] La línia va entrar en servei finalment l'any 1931 quan hi havia quatre cabines que funcionaven simultàniament, dues entre Miramar i Jaume I i unes altres dues entre Jaume I i Sant Sebastià, de manera que calia fer transbordament a la meitat del trajecte. Durant la Guerra Civil Espanyola el servei es va cancel·lar, eliminant els cables d'acer que unien les torres i fent-les servir de punts estratègics de guaita. Fins i tot es va arribar a instal·lar una bateria de metralladores a la Torre Jaume I. Acabada la Guerra es va proposar la demolició de les torres però al final no es va dur a terme.

El 1960 la torre de Sant Sebastià va reobrir com a restaurant. No fou fins a l'any 1963 que la línia es va reobrir però només amb dues cabines, que realitzen el recorregut complet, amb capacitat per a 15 persones cadascuna.[1] El 1995 es va procedir a restaurar la instal·lació.

El telefèric del Port és bàsicament usat pels turistes que visiten Barcelona, ja que les vistes de la ciutat des de la línia són realment magnífiques. L'aeri és gestionat per la companyia privada Teleféricos de Barcelona S.A.