Trogir war schon im 3. Jahrhundert v. Chr. als griechische Siedlung Τραγούριον Tragourion bekannt. Durch den schnellen Aufstieg der nahegelegenen Stadt Salona verlor Trogir seine einstige Bedeutung. In der Zeit des Zuzugs slawischer Stämme ließen sich Flüchtlinge aus dem zerstörten Salona in der Stadt nieder. Ab dem 9. Jahrhundert war die Bevölkerung den kroatischen Herrschern tributpflichtig. Im 11. Jahrhundert wurde die Stadt Bischofssitz; das Bistum Trogir wurde im Jahr 1828 aufgehoben. Im Jahr 1107 erkannte der ungarische König Koloman der Stadt die Autonomierechte zu – laut Überlieferung wegen des erfolgreichen Widerstands des Bischofs Johannes (Ivan), der darum als Schutzheiliger der Stadt verehrt wird.

1123 eroberten Sarazenen die Stadt und zerstörten sie fast bis auf die Grundmauern. Die Stadt erholte sich schnell und erlebte im 12. und 13. Jahrhundert einen starken wirtschaftlichen Aufschwung. Im Jahr 1242 suchte König Béla IV. hier vor den Tataren Zuflucht. Im 13. und 14. Jahrhundert wählte das zum Fürstentum von Bribir gehörende Trogir seine Fürsten am häufigsten aus den Reihen der Familie Šubić; unter ihnen ragte Mladen III. (1348) hervor. Im Jahr 1420 begann die lange Zeit der venezianischen Herrschaft.

Nach dem Fall Venedigs im Jahr 1797 war Trogir bis 1918 österreichisch (mit Ausnahme der französischen Besetzung von 1806 bis 1814) und fiel danach an das Königreich der Serben, Kroaten und Slowenen. Später wurde es Teil der Sozialistischen Föderativen Republik Jugoslawien. Seit 1991 gehört Trogir zum unabhängigen Staat Kroatien.