ისტორია გიროკასტრის ტერიტორიაზე პირველი დასახლებები გაჩნდა ძვ. წ. I საუკუნეში. ქალაქის დაარსება მოხდა XII საუკუნეში. იგი შედიოდა ბიზანტიის იმპერიის ეპირის პროვინციაში. და ერქვა არგიროპოლისი («ვერცხლის ქალაქი») ან არგიროკასტრონი («ვერცხლის ციხე»). XIV საუკუნეში ქალაქი შეიოდა ეპირის სამთავროში. 1417 წლიდან ქალაქი ოსმალეთის იმპერიის შემადგენლობაშია. XIX საუკუნის დასასრულს ქალაქი გახდა ალბანელთა დამოუკიდებლობისათვის ბრძოლის ერთ-ერთი ცენტრი. პირველი მსოფლიო ომის პერიოდში ქალაქის ოკუპაცია მოახდინეს იტალიურმა, ბერძნულმა და გერმანულმა სამხედრო ნაწილებმა. კომუნისტური მმართველობის დროს, როგორც კომუნისტების ერთ-ერთი ლიდერის ენვერ ხოჯას სამშობლო, გამოაცხადეს ქალაქ-მუზეუმად.