De tempel stond vlak bij het Huis van de Vestaalse Maagden en was gebouwd ter ere van Vesta, de godin van het haardvuur. In, of bij, deze tempel brandde vroeger een vuur dat nooit mocht doven en de Vestaalse Maagden waren hiervoor verantwoordelijk. Naast enkele andere heilige objecten werd ook het Palladium in de tempel bewaard. Dit houten beeld was destijds een van de heiligste voorwerpen. Dit werd allemaal bewaard in de Penus Vestae, een afgeschermd deel van de tempel, want de Vestaalse Maagden waren de enigen die ze mochten zien.

De tempel was zeer oud en werd oorspronkelijke toegeschreven aan Romulus en vooral Numa Pompilius, de eerste twee koningen van Rome. Waarschijnlijk was het in eerste instantie niet meer dan een klassieke Italische hut uit dit tijdperk, gemaakt van takken met een dak van stro. In 210 v.Chr. dreigde de tempel door brand verwoest te worden, maar werd gered door de inspanningen van dertien slaven, die als beloning hun vrijheid kregen. De tempel brandde desondanks diverse malen af, maar de heilige voorwerpen konden telkens op tijd in veiligheid worden gebracht. De Grote brand van Rome in 64 verwoestte de tempel, maar keizer Nero liet hem snel herbouwen. Trajanus liet deze tempel aan het begin van de 2e eeuw weer restaureren, maar bij de grote brand van 191 ging hij opnieuw verloren. Hierna werd de tempel voor de laatste keer herbouwd door Julia Domna, de vrouw van Septimius Severus. De Tempel van Vesta behield zijn religieuze functie tot keizer Theodosius I hem in 394 definitief liet sluiten.