Monastyr był jedną z pierwszych, licznych później fundacji sakralnych hospodara Stefana Wielkiego. W zamierzeniu fundatora miał stanowić najważniejszy ośrodek religijny kraju, a także nekropolię Stefana i jego następców na tronie mołdawskim. W celu osiągnięcia przezeń należytej rangi, został przez władcę bogato uposażony (w 1503 posiadał 24 wsie), a jego dzieło kontynuowali następcy na tronie mołdawskim. Nie zostało zrealizowane jednak zamierzenie ustanowienia tutaj nekropolii hospodarów mołdawskich – po Stefanie pochowani zostali tutaj tylko dwaj jego kolejni następcy (syn Bogdan III Ślepy i wnuk Ștefăniță), późniejsi władcy często zaś fundowali swoje własne nekropolie.

Inspiratorem hospodara w zamierzeniu budowy cerkwi miał być pustelnik Daniło, mieszkający w pobliskiej jaskini. Według legendy Stefan miał wyznaczyć miejsce na budowę monastyru poprzez strzał z łuku z jednego z pobliskich wzgórz (miejsce, z którego strzelał jest upamiętnione krzyżem). Ta sama legenda wspomina także o wieśniaku, który potrafił strzelić dalej niż władca, za co miał zostać ścięty. Być może jest to zbitka dwóch legend, starszej w której to władca współgrając z niebiosami (poprzez lot strzały) ustanawia święte miejsce monastyru i młodszej, powstałej w środowisku wiejskim, w której słychać elementy burzące średniowieczny ład społeczno-religijny.

Budowę monastyru rozpoczęto w 1466 (być może na miejscu starszego kompleksu sakralnego). Cerkiew ukończono już w 1469, w późniejszym czasie budowano fortyfikacje monastyru ukończone w 1481. Jednak już w 1484 monastyr został zniszczony przez pożar. Stefan niezwłocznie podjął jego odbudowę, ukończoną w 1498. W 1536 ponownie miał miejsce pożar. Zapewne w XVI w. Putna została ozdobiona freskami zewnętrznymi. Monastyr był ważnym centrum kulturalnym i artystycznym (na wysokim poziomie stały tutaj haft, kaligrafia, iluminatorstwo), słynął ze swego bogactwa. Bogactwo to jednak ściągnęło nań kolejne nieszczęście: w 1653 napadli go, obrabowali i zniszczyli Kozacy Tymofieja Chmielnickiego. Monastyr odbudował wówczas hospodar Jerzy Stefan (w latach 1654–1662). W 1691 po raz kolejny dotknął go pożar. Z kolei w 1739 monastyr został zrujnowany wskutek trzęsienia ziemi; odbudowa została wykonana w latach 1757–1760. W XVIII w. działała tu znana szkoła teologiczna.

W końcu XVIII w. tutejsze zgromadzenie mnichów prawosławnych uniknęło rozwiązania (co dotknęło wiele innych monastyrów bukowińskich pod rządami austriackimi). W miarę rodzenia się rumuńskiej świadomości narodowej, coraz mocniejsza była jego rola symbolu narodowego, często był odwiedzany. W XIX w. rozbudowano zabudowania klasztorne.