A cidade de São Francisco, na desembocadura da Baía homônima, era a localização perfeita para a Corrida do Ouro, o que de fato veio a ocorrer e gerar seu desenvolvimento. Basicamente, todos os bens produzidos na região eram transportados por via marítima. Porém, após a construção da primeira ferrovia transcontinental em 1869, São Francisco acabou isolada tecnicamente do fluxo comercial, agora concentrado do lado oposto da Baía. O temor dos investidores locais era de que a cidade perdesse seu status como centro regional de comércio. O conceito de uma ponte cruzando a Baía de São Francisco passou, desde então, a ser considerado. Inúmeros artigos de jornais durante a década de 1870 discutiam e incutiam a ideia. No início de 1872, um "Comitê para a Ponte da Baía" foi estabelecido com planos de construir um ponte ferroviária. Em abril do mesmo ano, por publicações oficiais, a ideia passou a ganhar força e mais adeptos.

O controverso "Imperador" Norton, como tornou-se conhecido, foi um dos defensores da construção da ponte, ainda que de forma jocosa.[1][2] Assim como a maioria de sua ideias excêntricas, o "decreto" para construção de uma ponte atraiu grande atenção da imprensa. Ainda assim, a construção permanecia uma ideia remota por conta dos fundos presumíveis. Em 1921, mais de quatro décadas após a morte de Norton, a construção de um túnel foi considerada, porém decaiu por desconsiderar o tráfego de automóveis.[3] Com a crescente popularidade do automóvel, a construção de uma ponte voltou a tomar conta das discussões políticas locais. Em 1929, a Legislatura Estadual da Califórnia criou uma organização para tratar dos assuntos da futura ponte.[3]

Visando reduzir os custos e mão-de-obra, a ponte foi projetada para cortar a Ilha de Yerba Buena (anteriormente chamada "Ilha da Cabra"). À época, a Ilha de Yerba Buena abrigava uma base naval, desativada em 1997.[4] Portanto, foi necessária aprovação do Congresso dos Estados Unidos para que o projeto da ponte incluísse um trecho sobre a ilha, então de propriedade das Forças Armadas estadunidenses. Em 20 de fevereiro de 1931, o governo da Califórnia recebeu tal autorização para incluir a ilha no trajeto da ponte.

A construção foi chefiada por Ralph Modjeski, um engenheiro americano de ascendência polonesa. A construção teve início em 9 de julho de 1933.[5] Por fim, 24 operários morreram durante a construção.[6] O maior desafio de engenharia se desenrolou na construção do vão oeste da ponte, interligando São Francisco e a Ilha de Yerba Buena, já que foi necessário o desenvolvimento de novas tecnologias de fundação.[3] Um vão principal único de 1.2 km de extensão chegou a ser considerado, mas descartado por exigir muita estruturação e uma redução no tabuleiro final na margem de São Francisco, afetando também a visibilidade para embarcações e maiores custos.[7] A solução foi erguer uma enorme estrutura de sustentação de concreto no trecho entre São Francisco e a ilha.[8]

A leste da Ilha de Yerba Buena, o trecho sobre a Baía de Oakland estende-se por 3.1 km, sendo uma combinação de ponte cantilever dupla, ponte treliçada em cinco seções e uma causeway treliçada simples, constituindo a maior ponte deste estilo à época.[3] À época, o trecho em cantilever foi considerado o maior nos Estados Unidos e o terceiro maior em todo o mundo.[9]

Grande parte do vão leste é fundado sobre madeira trabalhada. Por conta do solo profundo da baía, não seria proveitoso alcançar o leito, apesar dos níveis atingidos na lama serem consideravelmente firmes. Longos pilares de madeira foram produzidos a partir de troncos de abeto de Douglas, considerado apropriado para o uso no terreno lamacento da baía.[10]

O Túnel de Yerba Buena conecta as duas seções da ponte, possuindo 23 metros de largura, 18 metros de altura e 160 metros de extensão. É o maior túnel perfurado do mundo em diâmetro.[3][11]

A ponte foi inaugurada em 12 de novembro de 1936 às 00:30 horário local. Entre os presentes, estavam o então Presidente Herbert Hoover, o senador William G. McAdoo e o então Governador da Califórnia, Frank Merriam. Merriam abriu oficialmente a ponte em cerimônia solene.

O custo total da construção foi de 77 milhões de dólares.[3] Antes da inauguração, uma cerimônia religiosa foi conduzida pelo então Cardeal Secretário de Estado Eugenio Pacelli, que viria a tornar-se o Papa Pio XII.[12] Por serem, de fato, duas pontes interligadas, os vãos a oeste foram classificados como "segunda" e "terceira" mais extensas pontes suspensas. Somente a Ponte George Washington, no outro lado do país, possuía um vão entre torres maior.

Como parte das celebrações, um moeda comemorativa foi produzida pela Casa da Moeda de São Francisco. Uma moeda de cinquenta cents, a face continha um urso pardo, o animal símbolo da Califórnia, enquanto o verso apresentava uma figura da própria ponte sobre as águas da baía. Um total de 71.424 moedas foram cunhadas em homenagem à inauguração da ponte.[13]