Templet grundades för att inrymma en Buddhabild som Songtsän Gampos nepalesiska gemål Bhrikuti Devi fört med sig som hemgift. Templet byggdes på en sjöbotten som fyllts ut för ändamålet och platsen skall ha valts av Songstän Gampos kinesiska gemål Wen Cheng, som hävdade att en demon vilade under sjön och att ett tempel måste byggas över hennes hjärta för att blidka henne.

Jokhang utsattes för omfattade förstörelse under kulturrevolutionen. I september 1966 tågade rödgardister in i templet och förstörde gudabilder, skrifter och andra kulturella föremål. Två år senare ockuperades templet av "Gyenlog-fraktionen", vilket innebar att det utsattes för attacker från rivaliserande fraktioner.[1]