Первые связанные с башней исторические сведения рассказывают не столько о ней самой, сколько о скалистом островке, на котором она была построена. В 411 году до н. э., во время войн между Афинами и Спартой, Византий стал на сторону спартанцев. Так европейская часть пролива Босфор перешла к Спарте, а азиатская — к Афинам. В конечном счёте Афины победили, но некоторое время по отношению к Византию они не предпринимали никаких действий. Победители предпочли взять пролив Босфор под свой контроль и взимать налоги с проходящих через него кораблей.

Существует несколько версий строительства башни. По одной версии Девичью башню построил афинский полководец Алкивиад для контроля над пришествием персидских кораблей в Босфорский пролив. Он построил на скалистом берегу налоговую контору. Однако нигде не упоминается о существовании в то время башни.

По другой — башня была построена во время правления императора Константина Великого в качестве сторожевой вышки.

После взятия Константинополя (ныне Стамбул) турками в 1453 году этот небольшой форт остался цел и невредим и использовался в оборонительных целях. Позже на том месте построили деревянный маяк, обращённый в сторону Мраморного моря.

Во времена Османской империи башня в основном служила маяком, указывающим кораблям путь ночью и даже днём в туманную погоду. В шторм небольшие суда привязывали для безопасности к башне, чтобы их не унесло волнами. Во время официальных празднеств с башни палили пушки. Кроме того башня время от времени использовалась для разных целей. Сосланных или приговорённых к смерти придворных держали там перед тем, как отправить по этапу или на казнь.

Не раз башня страдала от разрушительных землетрясений и пожаров, а во время одного из пожаров в 1720 году почти полностью сгорела. Великий визирь Дамат Ибрахим-паша заново отстроил башню на этот раз из камня, добавив к ней башенку со свинцовой крышей и множеством окон. В 1829 году Девичья башня служила больницей-изолятором во время вспышки холеры. Вскоре после того, в 1832 году, во время правления Махмуда II, был проведён последний капитальный ремонт башни. В 1857 году башня попала в ведение комитета по управлению маяком, и одной из французских компаний было поручено перестроить башню в действующий маяк, который в 1920 году был полностью автоматизирован. Башня использовалась как маяк почти сто лет.

После 1923 года правительство перестало использовать башню в своих целях, и она стала просто маяком. В тяжёлые годы Второй мировой войны башню отремонтировали, укрепив её внутренние конструкции бетоном. После 1965 года башня была передана в ведение военно-морских сил и какое-то время служила военным центром связи. Затем во второй половине XX века в проливе Босфор движение судов из разных стран мира стало более интенсивным: увеличилось количество и размер курсирующих здесь кораблей. С того момента пора тишины и покоя для Девичьей башни закончилась. После 1983 года морская администрация Турции использовала башню как промежуточный пункт управления движением судов в проливе. В самом начале 1989 года внимание публики снова было приковано к босфорской «девице». В одном из репортажей под заголовком «Девичья башня отравлена» сообщалось, что там хранится цианид, с помощью которого на кораблях, находящихся в верфях, травили паразитов. Когда в доке снесли склад, в котором хранился цианид, этот смертельно опасный яд перенесли в башню, поскольку «больше его негде было хранить». Так «отравили» одинокую босфорскую «девицу». В репортаже однако отмечалась серьёзная проблема: если бы пары этого вещества взорвались, Стамбул потряс бы страшный взрыв. В течение восьми месяцев пресса и телевидение то и дело сообщали об этой опасности. В итоге проблема была разрешена, когда контейнеры с цианидом перевезли в другое место. Неудивительно, что в мае 1992 года группа молодых поэтов направилась к Девичьей башне и (при содействии мэра) заявила о своём желании превратить практически заброшенную башню в культурный центр. Поэтому, когда в башне разместились художественные выставки, фотогалерея и даже стали проводиться концерты, на некоторое время она ожила. В течение этого недолгого периода башню стали называть «республикой поэзии».

За свою долгую историю башня бывала маяком, тюрьмой и карантинным изолятором. В 1943—1945 годах башня была восстановлена по образцу, соответствующему её облику в XIX веке. В настоящее время в башне располагается ресторан.